Церковь в честь Сошествия Святого Духа на апостолов. Вторая каменная церковь монастыря возводилась в 1476-1477 гг. к северо-востоку от Троицкого собора. Она расположена на месте более ранней деревянной Троицкой церкви, поставленной игуменом Никоном около 1412 г.

Храм строился псковскими мастерами, приглашенными в Москву  великим князем Иваном III. Образцом для строительства Духовской церкви послужил Троицкий собор. Уникальное сочетание храма и звонницы получило наименование «церковь иже под колоколы». 
Храм-звонница сложен из кирпича, ставшего в это время основным строительным материалом.  В пролетах звонницы висят колокола, при этом открытый внутрь купола барабан с узкими окнами выполняет функцию своеобразного резонатора звука. Декоративное убранство храма строилось по подобию Троицкого собора, но в другом материале.