Построен в 1898-1906 гг., архитектор Ф.Н. Малиновский. В1906 г. в соборе были выполнены масляные росписи, на пожертвования жительницы Свияжска А.В. Поповой, слабуджского купца И.Г. Стакеева, в 1914 г. производилось обновление живописи на средства московского фабриканта С.С. Мечникова, часть стенных композиций была написана на линолеуме.
В подцерковье (цокольном помещении) в 1905 г. была похоронена игуменья Апфия (в миру А.К. Юмина), много сделавшая для строительства собора.
В 2010-2014 гг. проведены комплексные реставрационные работы. Инвестор - Peспубликанский фонд возрождения памятников истории и культуры Республики Татарстан, при поддержке ОАО "Сбербанк России", ОАО "Российские железные дороги" и др. Реставрация живописи осуществлена бригадой художников-реставраторов Межобластного научно реставрационного художественного управления под руководством В.Ф. Косушкина (г. Москва).
