Основан как Национальная картинная галерея 1 января 1935 года. Основой коллекции стали 72 произведения русских художников, поступившие из Государственной Третьяковской галереи и Наркомпроса РСФСР 

Современное здание построено в 1974 году. Музей рассказывает о прикладном киргизском традиционном искусстве и русском искусстве Советского периода 

Объём коллекции — около 18 тысяч экспонатов: около 4 тысяч живописных полотен, около 9600 образцов графики, около 1 тысячи скульптур и более 3 тысяч экземпляров декоративно-прикладного искусства 

Представлены работы советского периода, египетские и греческие репродукции, классические западные скульптуры, и работы по эпосу «Манас»

Основатель музея — русский художник Семён Афанасьевич Чуйков, основоположник современного изобразительного искусства Киргизии 

В 1941, 1945 и 1947 годах в музей передали значительную часть экспонатов из фондов Государственного Эрмитажа и Третьяковской галереи.

В 2010 году в период массовых волнений в стране музей подвергся мародёрству. По словам директора музея Юристанбека Шигаева, неизвестные вынесли некоторые полотна. В канун нового 2014 года из музея имени Гапара Айтиева была похищена картина художника Ивана Айвазовского «Морской пейзаж в Крыму». После нового года злоумышленники вернули полотно: по сообщению правоохранительных органов, картину подбросили в редакцию местной газеты